Initialement mentionné comme créature hantant l'ancien château des deux sœurs, le Poney de l'ombre apparaît sous une forme vaporeuse évoquant celle d'un grand alicorne noir. Un millénaire plus tôt, une force maléfique s'empara de Stygian, un jeune poney licorne mâle. Ami des Piliers d'Equestria, il n'était ni doué en magie ni fort physiquement mais héroïque, souhaitant seulement devenir aussi un Pilier en faisant une copie de leurs accessoires. Mais ceux-ci, suite à un malentendu, pensèrent qu'il voulait s'approprier leurs pouvoirs et l'exclurent. Éprouvant un profond ressentiment à l'encontre du magicien Tourbillon Étoile le Barbu et des autres Piliers, Stygian devint le Poney de l'ombre et tenta de plonger le monde dans les ténèbres éternelles avant d'être banni dans les limbes grâce à un sortilège des Piliers ; ceux-ci se retrouvèrent également prisonniers. Apprenant tardivement leur sort, Twilight Sparkle et ses amis tentent de les sauver mais libèrent accidentellement le Poney de l'ombre. Les six héroïnes et les Piliers joignent leurs efforts pour bannir à nouveau la créature, tout en parvenant à soustraire Stygian de son emprise.
