I samsvar med denne holdningen erklærte Finland seg nøytralt ved utbruddet av den annen verdenskrig sept. 1939. Men den tysk-sovjetiske ikke-angrepspakten av august samme år hadde radikalt endret Finlands internasjonale stilling, og i begynnelsen av oktober ble regjeringen i Helsinki stilt overfor en rekke krav fra Sovjetunionen. Sovjeterne forlangte bl.a. en større grensejustering på Det karelske nes for å øke Leningrads sikkerhet, avståelse av en del øyer i den indre delen av Finskebukta og av den vestlige halvparten av Fiskerhalvøya ved Nordishavet, foruten å få leie Hanko-(Hangö-)odden på Finlands sørvestlige spiss for 15 år til anlegg av en sovjetisk marinebase. Til gjengjeld skulle Finland få et større område av den sovjetiske delen av Karjala. I Helsinki hersket det full enighet om at disse kravene ikke kunne aksepteres, og særlig avslo man kategorisk å leie ut Hanko-odden. De mindre territoriale innrømmelser man var villig til å gjøre, var helt utilstrekkelige etter sovjetisk syn. I oktober ble det holdt et møte mellom de fire nordiske lands statsoverhoder og utenriksministere i Stockholm, hvor Finland fikk sterk politisk støtte. Sovjetunionen modifiserte også sine territoriale krav, men ikke nok til at den finske regjering fant å kunne godta dem. 30. nov. gikk sovjetiske militære styrker til en omfattende offensiv mot Finland etter at Sovjetunionen hadde sagt opp ikke-angrepspakten av 1932. 1. des. anerkjente Stalin en marionetteregjering under ledelse av den finske emigrantkommunisten Otto Kuusinen som Finlands eneste lovlige regjering. Den sluttet 2. des. en formell avtale med Sovjetunionen hvor alle de krav som var stilt til Finland i oktober, ble oppfylt. De sovjetiske operasjonene som innledet den finsk-sovjetiske vinterkrigen 1939–40, ble åpnet med overlegne styrker på begge sider av Ladoga, ved Salla i Midt-Finland og i Petsjenga-(Petsamo-)området i nord. Hovedangrepet kom på Det karelske nes. Det finske forsvaret, som var stilt under Mannerheims overkommando, klarte etter hvert å stanse den sovjetiske angrepsbølgen, en uventet utvikling som skapte voldsom begeistring for Finland i Skandinavia og hele den vestlige verden. I løpet av januar 1940 foretok imidlertid den sovjetiske overkommandoen en ny omfattende oppladning, og 1. feb. gikk den igjen til offensiv. Nå ble det finske forsvaret på Karelske nes hurtig nedkjempet. 17. feb. skjedde det avgjørende gjennombruddet ved Summa. 13. mars ble kampene innstilt. Sovjetiske avdelinger stod da på vestsiden av Vyborgskij Zaliv (Viipuri-bukta).
Ved vinterkrigens utbrudd ble det utnevnt en nasjonal samlingsregjering. Ved siden av å skaffe forsyninger til krigføringen var det dens hovedoppgave å søke internasjonal støtte for Finlands sak. Dette lyktes i betydelig utstrekning. Folkeforbundet ekskluderte Sovjetunionen etter å ha stemplet landet som angriper, og oppfordret alle medlemsland til å gi Finland materiell hjelp. I de skandinaviske land ble store humanitære hjelpeaksjoner satt i gang, og i det allierte krigsråd ble det på fransk initiativ gjort forberedelser til militær intervensjon på finsk side. Denne planen falt i begynnelsen av mars 1940, da Norge og Sverige nektet gjennommarsj for et fransk-britisk ekspedisjonskorps og Finland samtidig avslo tilbudet om støtte fra et slikt korps. Det sovjetiske presset på frontene var da blitt så sterkt at den finske regjering var tvunget til å be om fred for å unngå en militær katastrofe. Fredsavtalen ble undertegnet i Kreml natten mellom 12. og 13. mars. Dens territoriale bestemmelser gikk videre enn de sovjetiske kravene fra oktober 1939. På Karelske nes ble grensen trukket vest for Vyborg, og store områder nord for Ladoga og i Salla-området måtte avstås. I tillegg kom den vestlige delen av Rybatsjij Poluostrov (Fiskerhalvøya) og øyene i Finskebukta foruten utleien på 30 år av Hanko-odden til sovjetisk marinebase. Dette innebar tapet av et område på vel 35 000 km2 av Finlands økonomisk viktigste strøk med mer enn 10 % av republikkens dyrkede jord og industri og med den tradisjonsrike byen Vyborg, den gang Finlands nest største. Utflyttingen av de omkring 450 000 innbyggerne i området skapte enorme rehabiliteringsproblemer.